Etude épidemiologique des avortements à Toxoplasma gondii et Neospora caninum chez les camelins en Algérie

Abstract

Abortions represent one of the major challenges faced by dromedary breeders in Algeria due to their economic, health, and zoonotic implications. Among the causative agents, Toxoplasma gondii and Neospora caninum, two heteroxenous apicomplexan parasites, are recognized as major causes of reproductive disorders in numerous mammalian species. In this context, the present study aimed, through an integrated epidemiological approach, to assess the extent of reproductive losses using a breeder-based survey and to identify the associated risk factors; to determine the seroprevalence of T. gondii and N. caninum in dromedaries (Camelus dromedarius) as well as the risk factors associated with seropositivity; and to investigate the presence of these parasites through histopathological analysis in order to characterize the associated lesions. The epidemiological survey conducted in 75 herds revealed that 80% had a history of abortion, of which 60% also reported cases of stillbirth. Abortion rates ranged from 8.5% to 11.1% in primiparous females and from 9.3% to 10.3% in multiparous females. Most abortions (90%) occurred between mid and late gestation, with a marked seasonal concentration from August to November. Furthermore, fetal and placental lesions compatible with T. gondii and N. caninum infections were observed in 28% and 40% of abortion cases, respectively. Multiple correspondence analysis (MCA) identified three distinct herd classes characterized by different health and epidemiological profiles. Risk factor analysis for reproductive losses showed a significant association with the presence of domestic cats and dogs (p < 0.05). In parallel, a serological study carried out on 184 apparently healthy dromedaries revealed no seropositivity for N. caninum, providing the first available data for this species in Algeria. In contrast, an overall seroprevalence of 8.69% (95% CI: 5.1–13.7) was observed for T. gondii. Analysis of risk factors for seropositivity showed a significant association with age, the presence of cats, and a history of abortion (p < 0.05). Finally, histopathological analysis performed on 126 samples (63 hearts and 63 diaphragms) collected from 63 slaughtered dromedaries revealed structures compatible with T. gondii exclusively in the cardiac muscle of adult females. Tachyzoites were observed in one animal (1.6%), and tissue cysts in two animals (3.17%), whereas no structures compatible with N. caninum were detected. Cardiac lesions were characterized by mononuclear cell infiltration, focal hemorrhages, and areas of necrosis, indicating marked inflammatory and vascular responses. Overall, these findings suggest a potential involvement of T. gondii in reproductive losses in dromedaries in Algeria and highlight the need to implement appropriate surveillance and control strategies. Les avortements constituent l’un des principaux défis auxquels sont confrontés les éleveurs de dromadaires en Algérie, en raison de leurs répercussions économiques, sanitaires et zoonotiques. Parmi les agents incriminés, Toxoplasma gondii et Neospora caninum, deux parasites apicomplexes hétéroxènes, sont reconnus comme des causes majeures de troubles de la reproduction chez de nombreuses espèces de mammifères. Dans ce contexte, la présente étude avait pour objectif, à travers une approche épidémiologique intégrée d’évaluer l’ampleur des pertes de reproduction à l’aide d’une enquête menée auprès des éleveurs et d’identifier les facteurs de risque associés, de déterminer la séroprévalence de T. gondii et N. caninum chez le dromadaire (Camelus dromedarius) ainsi que les facteurs de risque de la séropositivité, et de rechercher la présence de ces parasites par analyse histopathologique afin de caractériser les lésions associées. L’enquête épidémiologique menée auprès de 75 troupeaux a révélé que 80 % d’entre eux présentaient des antécédents d’avortement, dont 60 % étaient également concernés par des cas de mortinatalité. Les taux d’avortement variaient de 8,5 % à 11,1 % chez les femelles primipares et de 9,3 % à 10,3 % chez les femelles multipares. La majorité des avortements (90 %) survenaient entre le milieu et la fin de la gestation, avec une concentration saisonnière marquée entre août et novembre. Par ailleurs, des lésions foetales et placentaires compatibles avec des infections à Toxoplasma gondii et Neospora caninum ont été observées respectivement dans 28 % et 40 % des cas d’avortement. L’analyse des correspondances multiples (ACM) a permis d’identifier trois classes distinctes de troupeaux, caractérisées par des profils sanitaires et épidémiologiques différenciés.L’analyse des facteurs de risque liés aux pertes de reproduction a mis en évidence une association significative avec la présence de chats et de chiens domestiques (p < 0,05). Parallèlement, une étude sérologique réalisée sur 184 dromadaires apparemment sains a montré l’absence de séropositivité vis-à-vis de N. caninum, constituant ainsi les premières données disponibles chez cette espèce en Algérie. En revanche, une séroprévalence globale de 8,69 % (IC 95 % : 5,1–13,7) a été observée pour T. gondii. L’analyse des facteurs de risque de la séropositivité a révélé une association significative avec l’âge, la présence de chats et les antécédents d’avortement (p < 0,05). Enfin, l’étude histopathologique réalisée sur 126 prélèvements (63 coeurs et 63 diaphragmes) issus de 63 dromadaires abattus a permis de mettre en évidence des formes compatibles avec T. gondii exclusivement au niveau du muscle cardiaque des femelles adultes. Des tachyzoïtes ont été observés chez un animal (1,6 %) et des kystes tissulaires chez deux animaux (3,17 %), tandis qu’aucune structure parasitaire compatible avec N. caninum n’a été détectée. Les lésions cardiaques étaient caractérisées par des infiltrats de cellules mononucléées, des hémorragies focales et des zones de nécrose, traduisant une réponse inflammatoire et vasculaire marquée. Dans l’ensemble, ces résultats suggèrent une implication potentielle de T. gondii dans les pertes de reproduction chez le dromadaire en Algérie et soulignent la nécessité de mettre en place des stratégies de surveillance et de contrôle adaptées. تعُد حالات الإجهاض من أبرز التحديات التي تواجه مربي الإبل في الجزائر، نظرًا لانعكاساتها الاقتصادية والصحية والوبائية المشتركة. ومن بين العوامل المسببة، يُعتبر كل من Toxoplasma gondii و Neospora caninum ، وهما طفيليان من الأبيكومبلكسا ذات دورة حياة غير مباشرة، من الأسباب الرئيسية لاضطرابات التكاثر لدى العديد من أنواع الثدييات . في هذا السياق، هدفت هذه الدراسة، من خلال مقاربة وبائية متكاملة، إلى تقييم مدى خسائر التكاثر اعتمادًا على استبيان موجه للمربين وتحديد عوامل الخطر المرتبطة بها؛ وتحديد الانتشار المصلي لكل من T. gondii و N. caninum لدى الإبل (Camelus dromedarius) ، بالإضافة إلى تحديد عوامل الخطر المرتبطة بالإيجابية المصلية؛ وكذلك البحث عن وجود هذه الطفيليات من خلال التحليل النسيجي المرضي بهدف توصيف الآفات المرتبطة بها . أظهرت الدراسة الوبائية التي شملت 75 قطيعًا أن 80 ٪ منها سجلت سوابق إجهاض، من بينها 60 ٪ سجلت أيضًا حالات ولادة جنين ميت. وتراوحت نسب الإجهاض بين 8.5 ٪ و 11.1 ٪ لدى الإناث البِكر، وبين 9.3 ٪ و 10.3 ٪ لدى الإناث متعددة الولادات. كما لوحظ أن معظم حالات الإجهاض ) 90٪ ( حدثت خلال منتصف ونهاية فترة الحمل، مع تركز موسمي واضح بين شهري أوت ونوفمبر . كما تم تسجيل آفات جنينية ومشيمية متوافقة مع الإصابة ب T. gondii و N. caninum بنسبة 28 ٪ و 40 ٪ على التوالي من حالات الإجهاض. وأظهر تحليل المراسلات المتعددة (ACM) وجود ثلاث فئات متميزة من القطعان، تتميز بخصائص صحية ووبائية مختلفة. كما أظهر تحليل عوامل الخطر المرتبطة بخسائر التكاثر وجود علاقة ذات دلالة إحصائية مع وجود القطط والكلاب المنزلية .(p < 0.05) بالتوازي، كشفت الدراسة المصلية التي أجُريت على 184 رأسًا من الإبل السليمة ظاهريًا عن عدم وجود إيجابية مصلية ل N. caninum ، مما يمثل أول بيانات متاحة لهذه الفصيلة في الجزائر. في المقابل، تم تسجيل نسبة انتشار مصلي إجمالية قدرها 8.69 ٪ (95% CI: 5.1–13.7 ) بالنسبة ل T. gondii. كما أظهر تحليل عوامل الخطر للإيجابية المصلية وجود علاقة معنوية مع العمر، ووجود القطط، وسوابق الإجهاض .(p < 0.05) وأخيرًا، أظهرت الدراسة النسيجية المرضية، التي شملت 126 عينة ) 63 قلبًا و 63 حجابًا حاجزًا( من 63 رأسًا من الإبل المذبوحة، وجود تراكيب متوافقة مع T. gondii على مستوى العضلة القلبية لدى الإناث البالغة فقط. حيث تم الكشف عن التاكيزويتات لدى حيوان واحد ) 1.6٪ ( والأكياس النسيجية لدى حيوانين ) 3.17٪ (، في حين لم يتم تسجيل أي دليل على وجود N. caninum. وتميزت الآفات القلبية بوجود ارتشاحات خلوية أحادية النواة، ونزيف بؤري، ومناطق نخر، مما يدل على استجابة التهابية ووعائية ملحوظة . تشير هذه النتائج إلى احتمال تورط T. gondii في خسائر التكاثر لدى الإبل في الجزائر، وتؤكد ضرورة وضع استراتيجيات ملائمة للمراقبة والسيطرة على هذا الطفيلي